{"refrec":{"BRefID":283325,"RR":"<b>de Paoli, H.C.</b> (2017). Restoring mussel bed: A guide on how to survive on an intertidal mudflat. PhD Thesis. Rijksuniversiteit Groningen: Groningen. ISBN 978-90-367-9583-8. 172 pp. <a href=\"http://hdl.handle.net/11370/2bc4de34-d756-4830-89d8-aa466ecbd21a\" target=\"_blank\">hdl.handle.net/11370/2bc4de34-d756-4830-89d8-aa466ecbd21a</a>","BEntID":275344,"PublicFlag":1,"CheckedFlag":0,"wosflag":null,"vabbflag":null,"RefStringPartII":". PhD Thesis. Rijksuniversiteit Groningen: Groningen. ISBN 978-90-367-9583-8. 172 pp. <a href=\"http://hdl.handle.net/11370/2bc4de34-d756-4830-89d8-aa466ecbd21a\" target=\"_blank\">http://hdl.handle.net/11370/2bc4de34-d756-4830-89d8-aa466ecbd21a</a>","DocTypID":5,"DocType":"Book/Monograph","MarineFlag":0,"FreshFlag":0,"BrackishFlag":0,"TerrestrialFlag":0,"Authorstring":"de Paoli, H.C.","OrigTitleTranslFlag":0,"Authorstringtrunc":"de Paoli, H.C.","Englishabstract":"Restoring mussel bedde Paoli, HeleneIMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish tocite from it. Please check the document version below.Document VersionPublisher's PDF, also known as Version of recordPublication date:2017Link to publication in University of Groningen/UMCG research databaseCitation for published version (APA):de Paoli, H. C. (2017). Restoring mussel bed: A guide on how to survive on an intertidal mudflat[Groningen]: University of GroningenCopyrightOther than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of theauthor(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons).Take-down policyIf you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediatelyand investigate your claim.Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): http://www.rug.nl/research/portal. For technical reasons thenumber of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum.Download date: 13-02-2017Summary140English SummaryMany coastal ecosystems worldwide have become severely degradedbecause of loss of habitat-modifying ecosystem engineers including saltmarshes, seagrass meadows, mangroves, and coral and shellfish reefs,resulting in a concomitant loss of ecosystem functioning and services.Reef-building shellfish such as mussels and oysters are particularlyimportant on intertidal flats, where they facilitate many species by creatingcomplex and solid structures in an otherwise sandy environment. Yet,similar to many other coastal ecosystems, both oyster and mussel reefshave severely declined over the last decades. In the Wadden Sea, musselbeds covered about 4100 ha of the intertidal mudflats in the 1970s, butaround 1990 this area was reduced to a near 100 ha due to overfishingcombined with natural causes. At present, mussels have only partlyrecovered.In this thesis, I have investigated the mechanisms underlyingpersistence of natural intertidal mussel beds in the Wadden Sea and theprocesses that limit restoration attempts of this important habitat. First, Ihave investigated the importance of the spatial organization of mussel bedsfor their resilience. On natural mussel beds, mussels form complex, nestedpatterns consisting of small 5 to 10-cm strings that in turn make up larger 3to 5-m bands, a pattern that results from the interplay of facilitationbetween the mussels, competition for food, and aggregation into smallclumps. Underneath the large banded aggregations of mussels, faeces andpseudofaeces accumulate, leading to elevated hummocks of organicmatter-rich silt with mussels on top. The effects of mussels bedorganization and of the development of hummocks on the persistence ofmussel beds were studied in two separate experiments, on which I reportin chapter 2 and 3. Second, I have tested whether transplantation ofmussels from subtidal into the intertidal areas could be a feasible approachto restore intertidal mussel beds in the Wadden Sea, on which I report inchapter 4. Finally, I studied in chapter 5 the morphological and behavioral152141differences between subtidal and intertidal mussels in order to understanddifficulty that we encountered in restoring intertidal mussel beds usingsubtidal mussels.Mechanisms underlying mussel bed resilience.To understand how aggregation by mussels at the two spatial scalesaffected their persistence on the intertidal mudflat, I tested how small- andlarge-scale aggregation affected mussel cover over time (Chapter 2) in afully factorial mussel transplantation experiment where we designedartificial mussel beds to have no, any or all types of patterns. Thisexperiment showed that any form of aggregation greatly improved musselbed persistence. Clump formation appeared crucial for perseverance, andaggregation in banded patterns facilitated clump formation; the musselsthen formed clumps themselves. Without any form of aggregation, thedensity of mussels is too low, and they have difficulty moving when aloneon sand. As a consequence, they cannot form the clumps that are essentialto maintain themselves in the habitat. Large-scale bands increase the localdensity to a level that allows mussels to latch on to each other to formclumps that are essential for mussels to survive in this dynamicenvironment.An important consequence of the mussels aggregating in bandedpatches is the formation of hummocks. In chapter 3, I observed that thisincreases water across the top of the hummock in middle of the musselbands. In existing mussel beds, where dislodgment is minimal because themussels are attached to each other by byssus threads, mussel conditionand density was highest on top of the hummocks, most likely because foodavailability increases under the enhanced water flow. In contrast, musselsthat were experimentally transplanted on top of artificial hummocks hadmuch lower survival compared to mussels on flat controls, because thetransplanted mussels were not able to attach sufficiently fast and weredislodged. The effects of hummocks for the mussels appeared a two-edge153142knife, where the positive effects of mussel dominated on the hummocks,but the negative effect dominated in the transplantation experiment,severely reducing survival.Restoration of mussel beds using subtidal musselsEven after understanding the mechanisms and importance of selforganizationfor the persistence of mussel beds, their restoration remaineda significant challenge. In chapter 4, I conducted, in an extensivecollaborative effort, an experimental transplantation of subtidal mussels,creating 36 25x25-m plots on the islands of Terschelling, Ameland andSchiermonnikoog. According to the principles outlined above, the bedswere built on a flat substrate with a density that allowed mussels to formclumps. In addition, the potential importance of sediment stabilizingsubstrate was tested by adding coconut fiber net to half of the plots. I thenfollowed the persistence of these artificial mussel beds for a number ofmonths, expecting them to survive at least for a few years. Surprisingly,however, all the beds disappeared between 3 (on Ameland) and 7 months(on Terschelling) time. Neither predation by birds and crabs, nordisturbance by waves stress could not explain differences in survivalbetween islands. However, the fact that the beds started to disappear fromthe edge strongly suggest that waves are the most important factor drivingthe rapid disappearance of the experimental mussel beds.Next, I investigated whether the fast collapse of the transplantedbeds was due to the use of mussels from subtidal areas, hypothesizing thatthese mussels could not adapt to their new intertidal environment(Chapter 5). To this end, I first compared the survival of sub- and intertidalmussels in a smaller field experiment near Schiermonnikoog. Thecomparison revealed that intertidal mussels were much better adapted tothe intertidal habitat then subtidal mussels; after 20 days, 70% of allintertidal mussels survived, while only 2% of subtidal mussels survived.Furthermore, a comparison of morphological characteristics revealed that154143the shells of subtidal mussels were 3 times lighter than those of intertidalmussels, making subtidal mussels more vulnerable to predation by birdsand crabs. Finally, laboratory experiments demonstrated that attachmentto substrate by intertidal mussels was 3 times higher compared to subtidalmussels, making the latter more vulnerable to hydrodynamic stress as well.From the comparison of the intertidal and the subtidal mussels, Iconclude that subtidal mussels were not well adapted to the intertidalenvironment to which they were exposed in the transplantationexperiments. I then investigated whether these striking difference could beexplained by genetic differences between sub- and intertidal mussels.However, genetic analysis showed that despite their differences inmorphology and behavior, subtidal and intertidal mussels did not appearto differ much genetically, suggesting that phenotypic adaptation as a likelydriving mechanism for the observed differences. This highlights an issuethat is of broad relevance to restoration science: is it always possible torestore a specific habitat or species by transplanting organisms from otherareas, or can maladaptation of the transplanted organisms then limitrestoration success?ConclusionMy thesis highlighted that mussel do shape their own environmentenhancing their survival and access to resources. This finding hasimportant implications for future restoration projects. At first sight, musseltransplantation may appear a good restoration technique, as it would allowmussels to quickly (re) built their environment. However, mussel do notonly shape their own environment, but their environment also shapesthem. Intertidal mussels have a morphology and a behavior that allowthem to survive in a dynamic area. Subtidal mussels are not adapted tointertidal conditions and cannot survive on an intertidal mudflat, makingtransplantation not suitable to restore intertidal beds. A possible technique155144to restore mussel beds would consist in simulating natural mussel bedconditions to increase recruitment.","AbstractOtherLang":"Wereldwijd zijn kustecosystemen die belangrijkeecosysteemdiensten leveren, zoals kwelders, zeegrasvelden, mangroven enkoraal- en schelpdierriffen, ernstig aangetast door van het verlies vanhabitat-modificerende organismen – ook wel biobouwers genoemd. Rifbouwendeschelpdieren zoals mosselen en oesters zijn bijzonder belangrijkvoor droogvallende platen, waar ze een habitat bieden aan veel anderesoorten doordat ze complexe, solide structuren creëren op de doorgaanszanderige wadbodem. Toch zijn, net als vele andere kustecosystemen,zowel oester- en mosselbanken sterk in aantal afgenomen in de afgelopendecennia. In de Waddenzee bedekten mosselbanken in de jaren 1970ongeveer 4100 ha van de wadplaten, maar rond 1990 was dit gebiedgereduceerd tot ongeveer 100 ha, als gevolg van overbevissing incombinatie met natuurlijke oorzaken. Zelfs op dit moment zijn demosselbanken slechts gedeeltelijk hersteld.In dit proefschrift heb ik de mechanismen onderzocht die tengrondslag liggen aan het voortbestaan van natuurlijke mosselbanken in deWaddenzee, en aan de processen die het herstel van dit belangrijkegetijdehabitat beperken. In de eerste plaats heb ik het belang van deruimtelijke organisatie van mosselbanken voor hun veerkracht onderzocht.In natuurlijke mosselbanken vormen mosselen complexe patronen diebestaan uit kleine, 5 tot 10 cm grote strengen, die op hun beurt weer deeluit maken van grotere banden van 3-5 m doorsnee. Dit patroon is hetgevolg van het samenspel van onderlinge bescherming door mosselentegen predatie en golfslag, concurrentie om voedsel, en actieve aggregatiein kleine groepjes. Onder de grote bandpatronen hopen zich feces (i.e.mosselpoep) en pseudofaeces (voedsel-kliekjes) op, wat leidt tot eenglooiend landschap van verhogingen van organische stof-rijk slib met daarbovenop de mosselen. De effecten van zelf-organisatie in mosselbanken envan de vorming van het glooiende landschap op het voortbestaan vanmosselbanken werd onderzocht in twee afzonderlijke experimenten, die ik157146beschrijf in hoofdstukken 2 en 3. Ten tweede heb ik getest oftransplantatie van mosselen uit diepere delen van de Waddenzee naar degetijdenplaten een haalbare aanpak zou zijn om mosselbanken teherstellen. De resultaten hiervan beschrijf ik in hoofdstuk 4. Tenslotte,bestudeerde ik in hoofdstuk 5 de verschillen in morfologie en gedragtussen subtidale en intertidale mosselen, om moeilijkheden die wetegenkwamen bij het herstellen van droogvallende mosselbanken tekunnen verklaren.Herstel van mosselbanken door middel van mossels uitdieper water.Om te begrijpen hoe patroonvorming het voortbestaan vanmosselen op getijdeplaten beïnvloed, heb ik getest hoe klein- engrootschalige aggregatie de overleving van de mossels beïnvloedt(hoofdstuk 2). In een “full-factorial” mossel-transplantatie-experimentmaakten we kunstmatige banken met geen, alle, of een van de twee soortenpatronen. Dit experiment toonde dat aggregatie (samenklontering) deoverleving van mossels sterk verbeterd. De vorming van kleinschaligemosselklompjes en strengen bleek cruciaal voor de overleving, terwijl debandvormige patronen de klompvorming vergemakkelijkte. Zonder enigevorm van aggregatie blijft de dichtheid van mosselen laag, en omdatmossels moeite hebben om te bewegen op kaal zand kunnen ze in diesituatie in klompen of strengen vormen. Grootschalige banden verhogende lokale dichtheid tot een niveau waarbij de mosselen wel de clusterskunnen vormen die essentieel zijn voor mosselen om zich te handhaven opde dynamische wadplaten.Een belangrijk gevolg van de ontwikkeling van de bandenpatronenin mosselbanken is de vorming van slib-bulten onder de mossels. Inhoofdstuk 3 observeerde ik dat deze bulten de waterstromingen boven demossels verhogen, met name in het middelste en hooggelegen deel van demosselbanden. In bestaande mosselbanken, waar losslaan van mossels158147door golfslag beperkt is doordat de mosselen door byssusdraden stevig aanelkaar zitten, was de conditie van de mosselen en dichtheid aan individuenhet hoogst bovenop de bulten, waarschijnlijk doordat de hogerestroomsnelheid de beschikbaarheid van voedsel doet toenemen.Daarentegen hadden mosselen die werden geplaatst op de top vankunstmatige bulten een veel lagere overleving dan mosselen op vlaksediment, omdat de getransplanteerde mosselen op de bulten niet in staatwaren zich voldoende snel te bevestigen. De effecten van bultvorming voorde mosselen bleken tweeledig te zijn, waarbij de positieve effecten vanmossel domineerde op de natuurlijke bulten, maar het negatieve effectoverheerst in de experimenten, wat de overleving sterk verminderd.De mechanisms achter de veerkracht van mosselbankenZelfs met het verbeterde inzicht in de mechanismen en het belangvan zelforganisatie voor het voortbestaan van mosselbanken, bleef hetherstel van mosselbanken een belangrijke uitdaging. In hoofdstuk 4,voerde ik een grootschalige experimentele transplantatie uit waarbijpremanent onderwater levend mosselen uit wadgeulen werden uitgezaaidop de getijdeplaten. Dit werd gedaan door het creëren van 36 25x25-mproefvlakken op de eilanden Terschelling, Ameland en Schiermonnikoog.Geïnspireerd door de principes die ik hierboven heb uitgewerkt zijn debedden gecreëerd op vlak sediment met een dichtheid die voldoende zoumoeten zijn voor de mossels op de clustervormige aggregaties te maken.Daarnaast, werd het potentiële belang van sediment stabiliserend substraatgetest door de plaatsing van kokosnetten op het sediment. Ik volgde deontwikkeling van deze kunstmatige mosselbanken gedurende een aantalmaanden, waarbij verwacht werd dat deze het voor tenminste enkele jarenzouden volhouden. Verrassend genoeg verdwenen echter alle bedden in 3(op Ameland) tot 7 maanden (op Terschelling) tijd. Noch predatie doorvogels en krabben, noch verstoring door golven kon de dramatisch slechteoverleving verklaren. Het feit dat de bedden het eerste aan de randbegonnen te verdwijnen suggereert sterk dat golven toch de belangrijkste159148factor zijn die het snelle verdwijnen van de experimentele mosselbankenverklaard.Vervolgens heb ik onderzocht of het snelle uiteenvallen van degetransplanteerde bedden het gevolg was van het gebruik van mosselen uitde wadgeulen, waarbij we de hypothese hadden dat deze mosselen zichniet kunnen aanpassen aan hun nieuwe omgeving (de wadplaten) die elkgetij meerdere uren droogvalt (hoofdstuk 5). Hiertoe vergeleek ik eerst deoverleving van mosselen uit sub- en intergetijdengebied in een kleinereveldexperiment in de buurt van Schiermonnikoog. Uit de vergelijkingbleek dat droogvallende (intertidale) mosselen veel beter waren aangepastaan het getijde-leefgebied dan de (subtidale) mosselen uit de geulen; na 20dagen waren 70% van de intertidale mosselen nog aanwezig, terwijl slechts2% van de subtidale mosselen terug gevonden werd. Bovendien bleek uiteen vergelijking van morfologische kenmerken dat de schalen vansubtidale mosselen 3 maal lichter waren dan die van intertidale mosselen,waardoor subtidale mosselen kwetsbaarder zijn voor predatie door vogelsen krabben. Tot slot, laboratoriumexperimenten toonden aan dat dehechting aan substraat door intergetijdengebied mosselen 3 maal hogerwas dan die van sublitorale mosselen, waardoor deze laatste ookkwetsbaarder zijn voor hydrodynamische stress.Uit de vergelijking van de intertidale en de subtidale mosselenconcludeer ik dat subtidale mosselen niet goed aangepast waren aan hetintertidale leefgebied waaraan ze werden blootgesteld in de transplantatieexperimenten.Vervolgens heb ik onderzocht of deze opvallendeverschillen kunnen worden verklaard door genetische verschillen tussensub- en intertidale mosselen. Echter, genetische analyse toonden datondanks hun verschillen in morfologie en gedrag, subtidale en intertidalemosselen genetisch niet veel verschillen, wat suggereert dat fenotypischeaanpassing een waarschijnlijker mechanisme zijn voor de waargenomenverschillen in de eerdere experimenten. Dit wijst op een probleem dat vaneen brede relevantie is voor de restauratie natuurlijke populaties: is hetaltijd mogelijk om een bepaald habitat of bepaalde soort te herstellen door160149het transplanteren van organismen uit andere gebieden, of kanmisadaptatie van de getransplanteerde organismen potentieel leiden totmislukking van zulke herstelprojecten?ConclusieMijn proefschrift benadrukt dat mosselen hun omgeving op zo’nmanier weten vorm te geven dat ze hun overleving en toegang tot voedselverbeteren. Deze bevinding heeft belangrijke implicaties voor toekomstigeherstelprojecten. Op het eerste gezicht lijkt mosseltransplantatie een goedemethode voor het herstel van mosselbedden, omdat het een snellemethode lijkt voor mossels om hun habitat opnieuw op te bouwen. Echter,mosselen vormen niet alleen hun eigen omgeving, maar hun omgevingvormt ook de mosselen. Intertidale mosselen beschikken overmorfologische en gedragsmatige adaptaties die hen in staat stellen om teoverleven in een dynamische omgeving. Subtidale mosselen zijn nietaangepast aan de omstandigheden op getijdenplaten, en kunnen daardoormoeilijk overleven onder deze condities. Mijn conclusie is daarom dattransplantatie niet de meest geschikte methode is om intertidalemosselbedden te herstellen. Mijn werk suggereert dat het simuleren van denatuurlijke omstandigheden op getijdeplaten een betere methode zou zijnom de natuurlijke rekrutering te verhogen.","BibLvlCode":"M","StandardTitle":"Restoring mussel bed: A guide on how to survive on an intertidal mudflat","OrigTitleLangCode":"en","OrigTitleLangCodeExtended":"eng","OrigTitleLangID":15,"DateLastModified":{"date":"2024-12-10 01:33:17.368041","timezone_type":1,"timezone":"+01:00"},"UserAccessRight":null,"UserAccID":null,"AuthorKeywords":null,"OtherDescriptors":null,"Notes":null,"AnaPub":null,"MonPub":2017,"DateUpdate":"2017-02-23","DateCreate":"2017-02-13","SecASFANote":null,"ConfID":null,"PeerRev":0,"VlizCoreFlag":1,"WoScode":null,"VABBcode":null,"OpenAcc":0,"Handle":"11370/2bc4de34-d756-4830-89d8-aa466ecbd21a"},"refs":null,"anarec":null,"monrec":{"MonID":283325,"ISBN":"978-90-367-9583-8","PubliDate":2017,"IssueDate":null,"Volume":null,"Issue":null,"Pagination":"172","Place":"Groningen","Edition":null,"BRefXtra":null,"BRefXtraRR":null,"SerID":null,"SerRR":null,"Ser2BRefID":null,"Ser2RR":null,"StandardTitleSer":null,"ISSN":null,"AbbrevSer":null,"Degree":"PhD","ThesisID":283325,"InsID":null,"Acronym":null,"FullStandardName":null,"ToPubliDate":null,"SerNotes":null,"eISBN":null,"Pages":172},"serrec":null,"relations":null,"relationsRev":null,"addrec":null,"othpubs":null,"ownerships":null,"authors":[{"AutName":"de Paoli","Firstname":"Hélène","Initials":"H.C.","Affiliation":null,"Discriminator":null,"CorporateFlag":0,"BEntID":275344,"AutID":249250,"OrderNr":1,"DegrID":null,"EditorFlag":0,"CorrespFlag":0,"IllustratorFlag":0,"ReviserFlag":0,"TranslatorFlag":0,"InsAcronym":"EDS","InsFSN":"Koninklijk Nederlands Instituut voor Onderzoek der Zee; Estuarine and Delta Systems","ORCID":null,"PersID":29891,"InsID":13657}],"mapdetails":null,"datasets":null,"monographs":null,"monparts":null,"serparts":null,"BEntOpen":275344,"BEntPrivate":null,"availability":null,"litstyles":[{"LitStyID":7,"Style":"Dissertation"}],"thespers":[{"PersID":8362,"Surname":"van de Koppel","Firstname":"Johan","Initials":"J.","Role":"Promotor"},{"PersID":15589,"Surname":"Van der Heide","Firstname":"Tjisse","Initials":"T.","Role":"Co-promotor"}],"arch2discl":805,"SERpubls":null,"MONpubls":null,"pictures":[],"thestermsPath":null,"thestermsASFA":null,"taxtermsASFA":null,"geotermsASFA":null,"collections":null,"conf":null,"proj":null,"Physdatasets":null,"spcols":{"805":{"SpName":"Koninklijk Nederlands Instituut voor Onderzoek der Zee","SpColID":805,"ParSpColID":null,"TopParID":null,"ShortName":"NIOZ","URLLocation":"https://www.vliz.be/imis/nioz/imis.php?refid=","LibID":2779,"OpenRepoFlag":1,"SpTypID":1,"TopParIDNotWebsite":null,"SpColPath":"NIOZ"}},"doi":null,"publs":[{"PublID":1484,"PublName":"Rijksuniversiteit Groningen","InsID":399,"PersID":null,"INBOID":6956,"OrderNr":1}],"serparttypes":null,"monauthors":null,"MParts":null,"SParts":null,"hLibs":null,"langs":[{"BEntID":275344,"AbstractFlag":0,"LangID":15,"LangCode":"en","Lang":"English","DutchTerm":"Engels","LangCodeExtended":"eng"},{"BEntID":275344,"AbstractFlag":1,"LangID":15,"LangCode":"en","Lang":"English","DutchTerm":"Engels","LangCodeExtended":"eng"},{"BEntID":275344,"AbstractFlag":1,"LangID":41,"LangCode":"nl","Lang":"Dutch","DutchTerm":"Nederlands","LangCodeExtended":"dut"}],"urls":[{"URL":"http://hdl.handle.net/11370/2bc4de34-d756-4830-89d8-aa466ecbd21a","externalID":"11370/2bc4de34-d756-4830-89d8-aa466ecbd21a","URLTypeCode":"Handle","URLID":53573,"URLTypID":32,"URLType":"Handle","URLPrefix":"https://hdl.handle.net/"}],"thesterms":null,"taxterms":null,"geoterms":null,"othterms":null,"asfacodes":null,"asfa2codes":null,"thestermsFRIS":null,"taxtermsFRIS":null,"geotermsFRIS":null,"othtermsFRIS":null,"resmessage":"","complete":1,"sessions":{"newSesName":"Marlies.Bruining@nioz.nl","newSesDate":{"date":"2017-02-13 13:41:58.430000","timezone_type":3,"timezone":"Europe/Brussels"},"updSesName":"Leonne.van.der.Weegen@nioz.nl","updSesDate":{"date":"2017-02-23 10:02:10.160000","timezone_type":3,"timezone":"Europe/Brussels"}}}